Настоящее имя — Абулмансур, Абылаем был назван по его боевому кличу «Абылай» в честь деда Абылай хана Каншера, прозванного «Канишер Абылай» ("каншер" в переводе с казахского - кровопийца) за неодолимую храбрость и ярость в бою.

Аблай в 13 лет потерял отца, убитого во время нашествия хана Джунгарии Цэван Рабдана. Средний жуз был вынужден откочевать к Самарканду. Ещё в молодости Абылай был прозван мудрым, и получил прозвание «Арруах»(Сабалак) (дух предка), за поразительную способность выпутываться из самых затруднительных положений.

В 1739 году, по смерти Симеке хана, следующим ханом становится Абилмамбет, военным лидером — Абылай. В 1740 году Абилмамбет хан, Абылай и около 120 султанов и видных глав родов прибыли в Оренбург и заключили договор о «покровительстве» Российской империи над Младшим жузом. Это был скорее номинальный, чем действительный протекторат России.

В 1742 году Абылай попал в плен к джунгарам. При очередном вторжении джунгар пытавшийся организовать им сопротивление на реке Ишим Абылай был захвачен в плен. За год до этого Аблай, командуя отрядом казахского ополчения нанес поражение джунгарскому войску, причем убил на поединке знатного нойона, родственника Галдан-Цэрэна. Утверждалось даже, что убитый на поединке джунгарский богатырь был сыном хунтайши. За время пленения Абылай успел выучить монгольский и, возможно, маньчжурский язык; был частым гостем у хунтайши Галдан-Цэрэна.

В плену Абылай подружился с впоследствии легендарным ойратским нойоном Амурсаной. И лишь весной 1743 года его обменяли на другого аманата — «сына хана средней киргиз-кайсацкой орды». Предполагается, что немалую роль в этом сыграло российское посольство Карла Миллера, прибывшее в Джунгарию 6 ноября 1742 года. В числе прочих султанов Абылай стремился сблизиться с джунгарским домом. В письме, адресованном вдовствующей калмыцкой ханше Дарма-Бале, он писал (русская транскрипция):

Я, Аблай-салтан, желаю вам здравствовать, все подданные наши вам кланяются. Объявляю вам о себе, что я от Галдан-Череневых рук в добром здравии и с честью освободился и в дом приехал. Меня Галдан-Черень имеет за сына, а племянник ваш Септень имеет за брата меньшего. И я вам нарекаюсь братом меньшим.

В 1744 году Абилмамбет хан переместил ханскую ставку в город Туркестан. После смерти хунтайджи Галдан-Цэрэна в 1746 году, Империя Цин, захватив Джунгарию, вторглась далее в улусы Среднего жуза. Аблай вначале оказывал поддержку мятежному Амурсане против империи Цин, однако вскоре вынужден был заключить с Китаем военный союз против Джунгарии. По мнению русского историка А.Левшина, Аблай старался поддерживать междоусобия в Джунгарском ханстве, что позволяло ему вмешиваться в его дела, оказывая военную помощь, то одному то другому деятелю. В 1756 году султаны и хан Среднего жуза были вынуждены признать над собой маньчжурское господство. Абылай однако не прерывал связей с Российской империей, проводя знаменитую политику «между львом и драконом».

Вполне понятна его дипломатическая миссия в Пекин в 1757 году, куда он поехал лично с сыном Абульмамбета Абульфаизом и вступил в подданство китайского императора как «ван» - вассальный князь, фактически сохраняющий полную самостоятельность, но уплачивающий оговоренную дань.

В 1759 году Абылай послал в Петербург родственника своего Жолбарыса в знак подтверждения российского протектората. В 1762 году, после явки к нему китайских послов, Абылай был вынужден послать сына аманатом (заложником) в Пекин и оттуда получил примирительные дары, а также право для казахов завести меновые дворы в Чугучаке и Кульдже.

В 1771 году умер Абилмамбет хан, власть должен был унаследовать один младших братьев Абилмамбет хана или сын Абилпеиз, однако султаны и главы родов на съезде избрали Абылая ханом.

Абылай хан уже считался влиятельнейшим из казахских ханов, а его верховенство признавали ханы других жузов. С ним официально сносилось российское правительство, позволив кочевать на территории Российской империи.

Вот что пишет про него русский государственный деятель и историк Алексей Левшин:

Превосходя всех современных владельцев киргизских летами, хитростию и опытностию, известный умом, сильный числом подвластного ему народа и славный в ордах сношениями своими с императрицею российскою и китайским (Некоторые киргизы, приезжавшие на границу нашу, уверяли, что говорил по-китайски) богдоханом, Аблай соединял в себе все права на сан повелителя Средней орды. Уверенный в своих достоинствах, он искусно привлекал к себе приверженцев важностию своею и осторожным поведением, грозил врагам (Известнейший из них был сын Барака султан Дайр, который жаловался оренбургскому губернатору, что Аблай несправедливо присваивает себе ханское достоинство) своею силою и признавал себя, смотря по нужде, то подданным русским, то китайским, а на самом деле был властитель совершенно НЕЗАВИСИМЫЙ. Это сделалось особенно приметным после 1771 года, когда он стал менее заботиться о сохранении наружной покорности своей России, менее лицемерить и начал явно называться ханом.

В 1779 году Абылай отказался ехать в крепость Петропавловск, для принятия присяги верности Российской империи и знаков ханского достоинства.

Абылай умер в Туркестане в 1781 году..

Похоронен в Туркестане в мавзолее Ходжа Ахмета Яссави.

• После обретения Казахстаном независимости в 1991 году один из главных проспектов Алма-Аты (Коммунистический проспект) был переименован в проспект Аблай-хана и его увенчал конный памятник хану на площади вокзала Алматы-2.
  
• На первой национальной валюте Казахстана на банкноте в 100 тенге (образца 1993 года) помещен его портрет.
  
• Абылай хану посвящена почтовая марка независимого Казахстана, 2001
  
• По мотивам биографии Абылая снят первый казахстанский блокбастер «Көшпенділер» (в американском прокате «The Nomad», в российском — «Кочевник»), режиссёры Иван Пассер/Сергей Бодров, 2005.
  
• Установлен памятник Абылай хану на площади перед зданием акимата города Жезказган
  
• В августе 2008 года в Петропавловске президент Назарбаев открыл музейный комплекс «Резиденция Аблай хана» с бронзовым конным памятником хану.
  
• Имя Абылай-хана носит Казахский университет международных отношений и мировых языков имени Абылай хана.